Родился в Омске в православной семье. С 10-летнего возраста начал прислуживать в Омском кафедральном соборе — был алтарником, а затем иподиаконом сначала у епископа Венедикта (Пляскина), позже — у епископа Вениамина (Новицкого).

В 1958 году поступил во второй класс Московской духовной семинарии. Через год после поступления Анатолий был призван в армию, служил в зенитных войсках в Азербайджане. После службы в армии он вернулся в семинарию и закончил её в 1964 году.

В 1963 году Председатель Издательского отдела Московского Патриархата епископ Волоколамский Питирим (Нечаев) пригласил Анатолия работать в редакцию «Журнала Московской Патриархии».

Научные интересы Анатолия окончательно сложились во время его учёбы в академии в 1964—1968 годах: монашество, старчество, миссионерство, церковные архивы, издательская деятельность Церкви, книжность на Руси с древнейших времен. Свою первую научную работу, диссертацию «Введенская Оптина пустынь в истории русского монашества», за которую был удостоен за степени кандидата богословия, защитил по окончании академии в 1968 году и был оставлен в Московских духовных школах преподавателем истории Русской Православной Церкви. Одновременно он работал в «Журнале Московской Патриархии», заведуя в нём отделами проповеди и богословия.

Хотя его формальное образование ограничилось средней школой и Московской духовной семинарией и академией, познания его были значительными; как отмечал Сигурд Шмидт: «Он обладал счастливым даром находить Учителей и учиться у них — воспринимал так не только тех, с кем непосредственно общался, беседовал или чей жизненный подвиг созерцал воочию, но и тогда, когда мог познакомиться лишь с их нравственным и научным наследием».

4 февраля 1970 года Анатолий Просвирнин был рукоположен в сан диакона, а 22 февраля того же года — во пресвитера.

В конце 1975 года, уже будучи протоиереем, он был введён в состав редколлегии ежегодного сборника «Богословские труды», а в начале 1977 года назначен заместителем главного редактора по научной работе.

22 декабря 1977 года в Троице-Сергиевой Лавре был пострижен в монашество с именем Иннокентий в честь святителя Иннокентия (Вениаминова). В 1978 году был возведён в сан игумена, в 1981-м удостоен сана архимандрита.

Участвовал в подготовке многих изданий Московского Патриархата: Библии издания 1969 года и Нового Завета издания 1976 года; значителен его вклад в многотомное издание «Настольная книга священнослужителя» (1977—1988). Он участвовал в подготовке издания богослужебных Миней (месячных Миней), приуроченного к 1000-летию Крещения Руси; входил в творческую «Минейную группу», ему принадлежала инициатива включения многих служб русским святым в корпус месячных Миней и он сам выполнил всю работу над этими службами. Участвовал в работе над 10-томной «Иллюстрированной Русской Библией». Возглавлял работу группы учёных-архивистов над многотомной серией под общим названием «История Русской Православной Церкви в документах региональных архивов России» (аннотированный справочник-указатель); при его жизни вышел только 1-й том этого труда (издание Новоспасского монастыря, 1993).

После вынужденного ухода из московских духовных школ, два года, он состоял в братстве ставропигиального Успенского монастыря преподобного Иосифа Волоцкого и занимался там хозяйственными и реставрационно-восстановительными работами. Там же он создал научный центр — «Музей Библии», при котором продолжал активно заниматься издательской деятельностью. Плодом его трудов стало «Международное Волоколамское краеведческое общество», основанное им на базе Иосифо-Волоколамского монастыря. Ежегодно, начиная с 1990 года, в день памяти преподобного Иосифа он проводил научно-богословские конференции, посвященные истории Церкви и русской культуры.

В ночь на 1 апреля 1993 года в настоятельском корпусе подвергся нападению бандитов. В результате, тяжелая травма позвоночника, перелом ноги, бесчисленные раны на теле надолго приковали отца Иннокентия к постели. Отец Иннокентий так и не смог до конца восстановить здоровье.

В последний год жизни провел некоторое время в древнем Киккском монастыре на Кипре, совершил паломничество в дни праздников Рождества Христова и Богоявления во Святую Землю, молился на Голгофе и у Гроба Господня, побывал на священной горе Синай, в монастыре святой великомученицы Екатерины.

В последний год жизни он нашёл приют в Новоспасском ставропигиальном монастыре в Москве, ставшем и местом его упокоения. Он умер 12 июля 1994 года от острого сердечного приступа в келье епископа Порфирия (Успенского), которого считал своим духовным наставником. Отпевание было совершено 14 июля наместником монастыря архимандритом Алексием (Фроловым). Проститься с почившим к началу Божественной литургии в обитель прибыл её священноахимандрит Патриарх Алексий II.

Могила отца Иннокентия находится напротив алтарной апсиды Спасо-Преображенского собора.

Российский учёный Сигурд Шмидт по поводу его кончины отмечал:

Кончина этого видного церковного деятеля — тяжёлая утрата и для наших гуманитарных наук, отечественной культуры. Хотя сам отец Иннокентий более всего ощущал себя священнослужителем и был одним из самых почитаемых в Москве духовных пастырей, его в нашей стране и за рубежом признавали как выдающегося знатока, исследователя и публикатора памятников письменности, историка культуры и историографа отечественной археографии. Архимандрит Иннокентий казался воплощением живой творческой связи современных гуманитарных наук с магистральными двухвековыми традициями изучения памятников истории и культуры нашего Отечества, восходящими к Евгению Болховитинову и его младшим современникам.