По преданию, икона находилась в келье преподобного Кирилла, основателя Успенского Кирилло-Белозерского монастыря. Она была принесена им на Белоозеро в 1397 г. В житии Кирилла, написанном Пахомием Сербом в середине XV в., рассказывается, что преподобный, еще в бытность в московском Старом Симонове монастыре, после вечернего чтения молитв и акафиста Богородице перед ее иконой, услышал глас Богоматери, призывающий его оставить Симонов монастырь и удалиться на Белоозеро. Традиционно считается, что это произошло перед иконой, взятой впоследствии Кириллом на новое место. В описях Кирилло-Белозерского монастыря и церковно-исторической литературе икона именуется «Чудотворцевой Одигитрией», «Смоленской Кирилло-Белозерской» или «Кирилло-Белозерской Одигитрией». Икона почиталась в монастыре как чудотворная. Празднество в честь нее совершалось дважды в год: 8 июня (накануне дня преставления Кирилла) и 28 июля (в день Смоленской Одигитрии).
